益生菌对于乌龟幼体生长的影响
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由于我本身是一位妇产科医师，
经常有孕妇或病人会在看诊时提出有关营养补充品或保健食品的问题。
虽然现今不论透过是网络、亲友或药房都能获得丰富的相关讯息，
但大部分的孕妇或病人对于医师的专业推荐还是较具信任感。
也正因为孕妇或病人赋予高度信任所背负的责任感与荣誉感，
大部分医师对于营养补充品或保健食品的推荐是相当谨慎的，
除非是经过大规模双盲且长时间的严谨研究成果，
否则医师对于营养补充品或保健食品的功效会采取较为保守或保留的态度。
简单的来说，
平时只要能做到饮食均衡，
其实大部分的营养补充品或保健食品其实是不太需要的。
姑且不论是否真能带给消费者宣传中的效果，
台湾人花钱购买营养补充品或保健食品丝毫不会手软。
那么对于自己心爱的宠物呢？
是否有相关的研究文献能够告诉我们哪些保健食品的效果呢？
很遗憾的是，
我始终没看过针对乌龟的相关研究，
有关乌龟的营养补充品或保健食品推广，
主要来自业者的宣传和爱好者间的口耳相传。
有些陆龟爱好者私下也问过我营养补充品或保健食品的问题，
我的回复始终很制式化也很谨慎：
我从没见过任何针对乌龟的研究证实这些营养补充品能带来更大的益处，
而我自己养龟的历程也从不添加任何的额外的营养补充品如益生菌等等。
不过去年（2016 年）总算出现了第一篇针对乌龟添加益生菌的研究，
乌龟爱好者终于有研究文献的资料可以当作参考的依据。
经常有孕妇或病人会在看诊时提出有关营养补充品或保健食品的问题。
虽然现今不论透过是网络、亲友或药房都能获得丰富的相关讯息，
但大部分的孕妇或病人对于医师的专业推荐还是较具信任感。
也正因为孕妇或病人赋予高度信任所背负的责任感与荣誉感，
大部分医师对于营养补充品或保健食品的推荐是相当谨慎的，
除非是经过大规模双盲且长时间的严谨研究成果，
否则医师对于营养补充品或保健食品的功效会采取较为保守或保留的态度。
简单的来说，
平时只要能做到饮食均衡，
其实大部分的营养补充品或保健食品其实是不太需要的。
姑且不论是否真能带给消费者宣传中的效果，
台湾人花钱购买营养补充品或保健食品丝毫不会手软。
那么对于自己心爱的宠物呢？
是否有相关的研究文献能够告诉我们哪些保健食品的效果呢？
很遗憾的是，
我始终没看过针对乌龟的相关研究，
有关乌龟的营养补充品或保健食品推广，
主要来自业者的宣传和爱好者间的口耳相传。
有些陆龟爱好者私下也问过我营养补充品或保健食品的问题，
我的回复始终很制式化也很谨慎：
我从没见过任何针对乌龟的研究证实这些营养补充品能带来更大的益处，
而我自己养龟的历程也从不添加任何的额外的营养补充品如益生菌等等。
不过去年（2016 年）总算出现了第一篇针对乌龟添加益生菌的研究，
乌龟爱好者终于有研究文献的资料可以当作参考的依据。
巴西龟（红耳龟）和沙门氏菌的议题可说是大家最耳熟能详的。乌龟体内有许多可能会对人类造成伤害的细菌，在考量乌龟的需求时，也必须顾及人类饲主自身的安全问题。
这是一篇由波兰学者所发表的研究报告。
接受实验的乌龟有 40 只黄腹彩龟（Trachemys scripta scripta）幼体为期 20 个星期，
然后是 30 只密西西比麝香龟（Sternotherus odoratus）幼体为期 52 个星期。
虽然这两种乌龟都是肉食或杂食性的乌龟，
但对于陆龟爱好者而言也能提供我们一些值得思考的资料。
黄腹彩龟的幼体分成了四组进行实验：
接受实验的乌龟有 40 只黄腹彩龟（Trachemys scripta scripta）幼体为期 20 个星期，
然后是 30 只密西西比麝香龟（Sternotherus odoratus）幼体为期 52 个星期。
虽然这两种乌龟都是肉食或杂食性的乌龟，
但对于陆龟爱好者而言也能提供我们一些值得思考的资料。
黄腹彩龟的幼体分成了四组进行实验：
- CON：没添加益生菌的对照组；
- SSPA：添加了枯草杆菌 PB6（Bacillus subtilis PB6）的实验组；
- MSP：添加了多种（九种）菌株益生菌的实验组，九种菌株分别是：米麹菌（Aspergillus oryza）、比菲德氏菌（Bifidobacterium bifidum）、平托勒佩斯念珠菌（Candida pintolepessi）、屎肠球菌（Enterococcus faecium）、嗜酸乳杆菌（Lactobacillus acidophilus）、保加利亚乳杆菌（Lactobacillus delbrueckii subsp. bulgaricus）、植物乳杆菌（Lactobacillus plantarum）、鼠李糖乳杆菌（Lactobacillus rhamnosus）、嗜热链球菌（Streptococcus salivarius subsp. thermophilus）；
- SSPB：添加了枯草杆菌 C-31021（Bacillus subtilis C-31021）的实验组。
然而密西西比麝香龟幼体的实验却摒除了 SSPB 这一组，
只进行了 CON、SSPA 和 MSP 这三组实验。
这些乌龟幼体在进入实验的第一个星期吃的是活的赤虫（Chironomidae），
之后便完全只喂食富含各种矿物质和维生素的人工饲料（龟粮）。
乌龟幼体在实验期间所使用的水都是逆渗透处理过的纯水。
实验期间的水温和气温透过温控维持稳定在 28 ˚C，
况且每两天就会更换一次饲养槽的水，
饲养槽的四壁和底部在换水当时也会用热水清洗以彻底清除藻类和沉积物，
每星期也会用紫外线灯帮饲养槽进行消毒达 30 分钟。
波兰的研究学者认为这是实验期间控制水中微生物病原体最好的方式。
实验的终点是让这些乌龟安乐死并进行分析。
在河岸水草丛内的密西西比麝香龟。生长于天然环境的乌龟并不需要人工添加益生菌，便能在野外顺利成长并且繁衍后代。
首先来看看 40 只黄腹彩龟幼体为期 20 个星期的实验成果：
各组间的体重并无明显的差异；
SSPA 和 MSP 这两组的幼体减少了在水中排放细菌的总数量，
包括肠杆菌科（Enterobacteriaceae）、葡萄球菌属（Staphylococcus）和链球菌属（Streptococcus），
况且也增加了十二指肠的绒毛高度和黏膜厚度；
SSPB 组则改善了十二指肠的微细构造，
可是却增加了水中葡萄球菌和链球菌等属细菌对于卡纳霉素（Kanamycin）和万古霉素（Vancomycin）的抗药性。
再来看 30 只密西西比麝香龟幼体为期 52 个星期的实验成果：
MSP 促进了幼体的体重增加，
并增加了龟壳内粗灰分与钙磷等含量；
两组益生菌都对十二指肠的组织型态产生了影响：
SSPA 组降低了绒毛的高度，
而 MSP 组则是增加了绒毛的高度和黏膜厚度，
但绒毛隐窝的深度则是减少；
SSPA 组减少了分泌至水中的细菌浓度，
两组益生菌都对肠道的细菌产生抑制作用；
MSP 在小肠中增加了双歧杆菌（Bifidobacterium）、乳杆菌和肠球菌，
并减少了产气荚膜梭菌（Clostridium perfringens）和曲状杆菌（Campylobacter）的数量，
在大肠中 MSP 则减少了包括类杆菌（Bacteroides）普雷沃氏菌（Pervotella）菌丛，
也降低了柔嫩梭菌（Clostridium leptum）类群和产气荚膜梭菌的数量。
而波兰学者的最后结论则是：
不论是对于生长的表现、龟壳的矿化和十二指肠的组织型态与微生物群，
在乌龟的饮食内添加益生菌都有正面的效果。
相信大部分的乌龟饲主看到了这样的实验成果，
应该会感到既兴奋却又不太意外才对！
各组间的体重并无明显的差异；
SSPA 和 MSP 这两组的幼体减少了在水中排放细菌的总数量，
包括肠杆菌科（Enterobacteriaceae）、葡萄球菌属（Staphylococcus）和链球菌属（Streptococcus），
况且也增加了十二指肠的绒毛高度和黏膜厚度；
SSPB 组则改善了十二指肠的微细构造，
可是却增加了水中葡萄球菌和链球菌等属细菌对于卡纳霉素（Kanamycin）和万古霉素（Vancomycin）的抗药性。
再来看 30 只密西西比麝香龟幼体为期 52 个星期的实验成果：
MSP 促进了幼体的体重增加，
并增加了龟壳内粗灰分与钙磷等含量；
两组益生菌都对十二指肠的组织型态产生了影响：
SSPA 组降低了绒毛的高度，
而 MSP 组则是增加了绒毛的高度和黏膜厚度，
但绒毛隐窝的深度则是减少；
SSPA 组减少了分泌至水中的细菌浓度，
两组益生菌都对肠道的细菌产生抑制作用；
MSP 在小肠中增加了双歧杆菌（Bifidobacterium）、乳杆菌和肠球菌，
并减少了产气荚膜梭菌（Clostridium perfringens）和曲状杆菌（Campylobacter）的数量，
在大肠中 MSP 则减少了包括类杆菌（Bacteroides）普雷沃氏菌（Pervotella）菌丛，
也降低了柔嫩梭菌（Clostridium leptum）类群和产气荚膜梭菌的数量。
而波兰学者的最后结论则是：
不论是对于生长的表现、龟壳的矿化和十二指肠的组织型态与微生物群，
在乌龟的饮食内添加益生菌都有正面的效果。
相信大部分的乌龟饲主看到了这样的实验成果，
应该会感到既兴奋却又不太意外才对！
正在流木上做日光浴的黄腹彩龟。干净无菌的水塘并非黄腹彩龟正常的生长环境，人类往往以自己的主观看法认定就是其他的生物的需求。
有道是魔鬼藏在细节里！
我从本身医疗专业的角度来看此篇研究，
对于乌龟饮食添加益生菌反而更抱持着保留甚至担忧的态度。
首先我们从益生菌对于乌龟生长的正面效果来看，
波兰的实验进行是在一个极尽可能保持在“最干净”的环境中进行的，
乌龟幼体被隔绝于接触到“天然”细菌的环境中。
波兰的研究学者发现益生菌所赋予乌龟幼体生长的好处，
但并未告诉我们对照组（CON）的乌龟幼体生长因此出现了畸形或疾病，
何况在黄腹彩龟这一组的实验中，
不论是否吃了益生菌，
各组之间的乌龟体重增加并无差异。
此外不论是黄腹彩龟或密西西比麝香龟，
我们都很希望看到另一组喂食“天然饮食”的生长对照组，
不论是活饵、死尸、野菜甚至大便等天然食物，
都能提供大量的各种细菌给乌龟幼体，
我们在漫谈陆龟的营养一文中甚至提到了，
幼龟在吃入了成龟的粪便以后，
对自己肠道内的共生细菌培养有这莫大的助益。
充满各种细菌的饮食和环境才更符合大部分乌龟爱好者的真实饲养条件！
换句话说像食物和环境对赫曼陆龟隆背的影响一文的实验设计会更具说服力。
波兰的学者不但无法证实饲养在极清洁环境中的乌龟幼体，
必须添加益生菌才能够获得顺利的健康生长，
也没有以天然饮食的对照组实验来告诉我们，
乌龟幼体是否能够透过周遭环境就摄取各种细菌或益生菌，
而此时人工添加益生菌是否还能呈现明显的生长优势？
我从本身医疗专业的角度来看此篇研究，
对于乌龟饮食添加益生菌反而更抱持着保留甚至担忧的态度。
首先我们从益生菌对于乌龟生长的正面效果来看，
波兰的实验进行是在一个极尽可能保持在“最干净”的环境中进行的，
乌龟幼体被隔绝于接触到“天然”细菌的环境中。
波兰的研究学者发现益生菌所赋予乌龟幼体生长的好处，
但并未告诉我们对照组（CON）的乌龟幼体生长因此出现了畸形或疾病，
何况在黄腹彩龟这一组的实验中，
不论是否吃了益生菌，
各组之间的乌龟体重增加并无差异。
此外不论是黄腹彩龟或密西西比麝香龟，
我们都很希望看到另一组喂食“天然饮食”的生长对照组，
不论是活饵、死尸、野菜甚至大便等天然食物，
都能提供大量的各种细菌给乌龟幼体，
我们在漫谈陆龟的营养一文中甚至提到了，
幼龟在吃入了成龟的粪便以后，
对自己肠道内的共生细菌培养有这莫大的助益。
充满各种细菌的饮食和环境才更符合大部分乌龟爱好者的真实饲养条件！
换句话说像食物和环境对赫曼陆龟隆背的影响一文的实验设计会更具说服力。
波兰的学者不但无法证实饲养在极清洁环境中的乌龟幼体，
必须添加益生菌才能够获得顺利的健康生长，
也没有以天然饮食的对照组实验来告诉我们，
乌龟幼体是否能够透过周遭环境就摄取各种细菌或益生菌，
而此时人工添加益生菌是否还能呈现明显的生长优势？
一般乌龟饲主所能提供的环境，绝非是个尽一切可能保持干净的饲养槽，因此饲养环境中充满了各种细菌。乌龟可轻易的从水中摄取到各种对于生长所需的细菌。
然而我们更关心的是食品药物的安全性问题，
这也是现今使用药物治疗的非常重要准则。
纵使一项药品具有优异的疗效，
任何一位医师都会先考量到对病患是否会产生过敏反应，
尤其面对孕妇时还必须进一步考量药物是否有致畸胎性，
医师绝不会只看到药物的疗效就贸然开给病人服用。
同样的道理，
波兰的这篇益生菌研究让我看到了很大的隐忧。
在 SSPB 这组实验的结果有个极为重大的发现：
水中葡萄球菌和链球菌等属细菌对于卡纳霉素（Kanamycin）和万古霉素（Vancomycin）的抗药性！
这是个何等可怕的研究成果！
为了饲养乌龟而添加 SSPB 以后，
反而产生许多抗药性极强的细菌，
那么饲主人类如果被感染了要怎办？
尤其是饲养乌龟的家庭里不乏缺乏警觉心的儿童，
巴西龟（红耳龟）（Trachemys scripta elegans）和沙门氏菌（Salmonella）的议题可说是大家最耳熟能详的。
喂食 SSPB 后导致抗药性极强的细菌的原因，
无法排除是厂商在制药过程中为了纯化益生菌株，
使用了抗生素来消灭其他的细菌种类，
很遗憾的是极少量的抗生素残留在益生菌的包装内，
因此细菌在长期少量的抗生素刺激下产生了抗药性！
可惜波兰的研究人员并未表明实验里所使用的 SSPB 品牌，
否则我们应该完全避免使用此一品牌的 SSPB。
还好 SSPB 并非啥特殊的益生菌种，
市面上的替代产品不难取得。
这也是现今使用药物治疗的非常重要准则。
纵使一项药品具有优异的疗效，
任何一位医师都会先考量到对病患是否会产生过敏反应，
尤其面对孕妇时还必须进一步考量药物是否有致畸胎性，
医师绝不会只看到药物的疗效就贸然开给病人服用。
同样的道理，
波兰的这篇益生菌研究让我看到了很大的隐忧。
在 SSPB 这组实验的结果有个极为重大的发现：
水中葡萄球菌和链球菌等属细菌对于卡纳霉素（Kanamycin）和万古霉素（Vancomycin）的抗药性！
这是个何等可怕的研究成果！
为了饲养乌龟而添加 SSPB 以后，
反而产生许多抗药性极强的细菌，
那么饲主人类如果被感染了要怎办？
尤其是饲养乌龟的家庭里不乏缺乏警觉心的儿童，
巴西龟（红耳龟）（Trachemys scripta elegans）和沙门氏菌（Salmonella）的议题可说是大家最耳熟能详的。
喂食 SSPB 后导致抗药性极强的细菌的原因，
无法排除是厂商在制药过程中为了纯化益生菌株，
使用了抗生素来消灭其他的细菌种类，
很遗憾的是极少量的抗生素残留在益生菌的包装内，
因此细菌在长期少量的抗生素刺激下产生了抗药性！
可惜波兰的研究人员并未表明实验里所使用的 SSPB 品牌，
否则我们应该完全避免使用此一品牌的 SSPB。
还好 SSPB 并非啥特殊的益生菌种，
市面上的替代产品不难取得。
在波兰的研究中所使用的九种菌株益生菌，是针对鸽子饲养使用的产品，而非爬虫或乌龟专用的商品，但在乌龟幼体身上同样达到了正面的效果。
波兰的学者在第二次的 30 只密西西比麝香龟幼体为期 52 个星期的实验中，
并不包含 SSPB 这组的实验，
我们并不知道是否就是因为考量到喂食 SSPB 会导致细菌抗药性的严重后果，
因而放弃了 SSPB 组的研究。
不过我们来仔细检视效果卓著的 MSP 组，
乌龟饲主们恐怕也开心不太起来。
波兰研究所使用的 MSP 九种菌种益生菌，
是当地厂商生产给“鸽子”使用的产品，
并非给爬虫专用的益生菌，
重点是对乌龟幼体达到了正面的生长效果。
这对于许多乌龟或爬虫饲主而言，
可说又多了更多的产品选择。
我在漫谈陆龟的营养一文中提过：
市售的许多兔子饲料其实是非常适合喂食陆龟的！
不论是给哪一种动物使用的保健食品或食材，
只要能达到效果的那就是好东西，
我个人从来就不信养龟非得用乌龟或爬虫专用的产品不可。
姑且不论波兰给鸽子用的益生菌所带给乌龟的正面成长效果，
该产品的菌种里面包含了两种令人担忧的微生物：
平托勒佩斯念珠菌和屎肠球菌。
以我自己长期从事妇科医疗领域的经验来看，
屎肠球菌和念珠菌是导致许多妇女白带久治不愈的重要病原！
我们人类避之唯恐不及的病菌，
如今却还要去特地买来给乌龟食用，
至少我个人会完全拒绝购买并使用内含对人体有害成分的宠物商品。
并不包含 SSPB 这组的实验，
我们并不知道是否就是因为考量到喂食 SSPB 会导致细菌抗药性的严重后果，
因而放弃了 SSPB 组的研究。
不过我们来仔细检视效果卓著的 MSP 组，
乌龟饲主们恐怕也开心不太起来。
波兰研究所使用的 MSP 九种菌种益生菌，
是当地厂商生产给“鸽子”使用的产品，
并非给爬虫专用的益生菌，
重点是对乌龟幼体达到了正面的生长效果。
这对于许多乌龟或爬虫饲主而言，
可说又多了更多的产品选择。
我在漫谈陆龟的营养一文中提过：
市售的许多兔子饲料其实是非常适合喂食陆龟的！
不论是给哪一种动物使用的保健食品或食材，
只要能达到效果的那就是好东西，
我个人从来就不信养龟非得用乌龟或爬虫专用的产品不可。
姑且不论波兰给鸽子用的益生菌所带给乌龟的正面成长效果，
该产品的菌种里面包含了两种令人担忧的微生物：
平托勒佩斯念珠菌和屎肠球菌。
以我自己长期从事妇科医疗领域的经验来看，
屎肠球菌和念珠菌是导致许多妇女白带久治不愈的重要病原！
我们人类避之唯恐不及的病菌，
如今却还要去特地买来给乌龟食用，
至少我个人会完全拒绝购买并使用内含对人体有害成分的宠物商品。
我个人从来就不信养龟非得用乌龟或爬虫专用的产品不可。我自己只喂食陆龟吃便宜又好用的兔粮，从未使用陆龟专用的龟粮。
波兰的益生菌喂食研究原本只是要探讨对于乌龟幼体生长的效果，
却意外的衍生出我们先前并未加以重视的议题：
抗药性细菌的出现和内含致病菌的成分。
站在对于人类饲主的自身安全考量，
如果要帮心爱的爬虫或乌龟补充保健食品，
实在没有必要去买内容成分不明甚至含有致病菌的商品。
曾经有多位陆龟饲主问我陆龟补充益生菌选用的问题，
我个人的制式化回答是：
养龟没有必要添加这些益生菌，
若真要补充那就买人吃的益生菌就好，
至少给人吃的益生菌既便宜且安全。
如今从波兰在 2016 年发表的这篇研究来看，
我更坚定了多年来的一贯观点。
更重要的是，
波兰学者把乌龟幼体饲养在极尽可能“干净”的环境中，
这些观察组的乌龟幼体尚且能顺利成长和发育，
然而绝大部分的乌龟饲养环境并非如此的清洁，
况且乌龟还经常吃得到龟粮以外的食物，
不论是死尸、活饵、野草甚至粪便，
这些乌龟食物的成分内也都富含各种微生物，
因此我实在想不透养龟必须添加益生菌的必要性。
当然了，
如果是面对病恹恹的乌龟个体想要早日协助恢复健康，
或者是为了商业利益的考量想要尽快养大个体以卖得好价钱，
那就另当别论了！
却意外的衍生出我们先前并未加以重视的议题：
抗药性细菌的出现和内含致病菌的成分。
站在对于人类饲主的自身安全考量，
如果要帮心爱的爬虫或乌龟补充保健食品，
实在没有必要去买内容成分不明甚至含有致病菌的商品。
曾经有多位陆龟饲主问我陆龟补充益生菌选用的问题，
我个人的制式化回答是：
养龟没有必要添加这些益生菌，
若真要补充那就买人吃的益生菌就好，
至少给人吃的益生菌既便宜且安全。
如今从波兰在 2016 年发表的这篇研究来看，
我更坚定了多年来的一贯观点。
更重要的是，
波兰学者把乌龟幼体饲养在极尽可能“干净”的环境中，
这些观察组的乌龟幼体尚且能顺利成长和发育，
然而绝大部分的乌龟饲养环境并非如此的清洁，
况且乌龟还经常吃得到龟粮以外的食物，
不论是死尸、活饵、野草甚至粪便，
这些乌龟食物的成分内也都富含各种微生物，
因此我实在想不透养龟必须添加益生菌的必要性。
当然了，
如果是面对病恹恹的乌龟个体想要早日协助恢复健康，
或者是为了商业利益的考量想要尽快养大个体以卖得好价钱，
那就另当别论了！
除非是面对病恹恹的乌龟个体想要早日协助恢复健康，或者是为了商业利益的考量想要尽快养大个体以卖得好价钱，一般的乌龟饲养并没有必要添加益生菌。
参考文献：
Rawski, M. et al.(2016): Dietary Probiotics Affect Gastrointestinal Microbiota, Histological Structure and Shell Mineralization in Turtles.PLoS One. 2016; 11(2): e0147859.
