2024年4月24日

北京天佑工作室

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陆龟、草酸与结石(下)

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伍、文献考证

在大概了解了乌龟与哺乳动物的膀胱和肾脏差异之后,我们理解到许多哺乳动物的泌尿道草酸结石,未必会发生在乌龟身上。那么是否有相关的研究文献来帮助我们厘清事实真相呢?我们就按照时间顺序来看一些相关研究吧。

其实早在1994 年的时候,现任美国新英格兰水族馆(New England Aquarium)的主任兽医师Charles Innis 博士就撰文指出,大部分的绿叶蔬菜被认为对人类而言是草酸过高的,不过草食性龟类对于草酸的容忍度似乎比人类更高,陆龟可能演化出某种能力来应付高草酸浓度,只要高草酸品项在变化丰富之饮食之下保守喂食,就不太可能会造成问题。这位学者在文中还提到了一段于我心有戚戚焉的句子:一只陆龟在夏季晴朗气候下饲养在户外,将很可能合成并储存足够的维生素D3 来度过冬天。不过本文的目的并非要探讨陆龟所需的紫外线剂量,因此我们就暂且搁置此议题。

另有一篇美国学者在1998 年Homer 等人针对沙漠陆龟(Gopherus agassizii)所发表的研究,搜集了1992 年三月至1995 年七月之间,因重病或死亡的24 只沙漠陆龟进行验尸,其中有三只患有泌尿道结石。从两只死亡的沙漠陆龟抽血报告发现,其血液中的血中尿素氮(BUN)从死亡前一年的25 mg/dL 不断上升到甚至306 mg/dL;至于另一只原本还存活的个体,则是在解剖时发现多个关节处有尿酸的结晶,其肾脏也因尿酸结晶受到了损害。在这次的调查中,沙漠陆龟的尿路结石都不是草酸钙结石,而是尿酸结石。

美国的Mader 等学者在1999 年发表了100 个沙漠陆龟的案例报告:结石的平均大小是5.4 公分(0.4 至14 公分),其中有92% 的结石是在进行陆龟的体检时发现的;其中公龟占了60%、母龟40%;有47% 的结石是位于左侧、30% 是在右侧,另有23% 是在身体中线处;有73% 是一颗结石、21% 是两颗,另有5% 是三颗而有一例是五颗结石;最重要的是,这100 个案例绝大部分是尿酸结石而无任何草酸钙结石。

有26% 的野生绿蠵龟体内出现肾脏草酸沉积症,但显然并不影响健康,还可顺利成长并传宗接代。

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美国学者Stacy 等人在2008 年针对绿蠵龟(Chelonia mydas)的验尸研究报告发现,生活于佛罗里达海岸和托土盖罗国家公园(Tortuguero National Park)两处的绿蠵龟中,整体而言,发生肾脏草酸沉积症的绿蠵龟占了26%(18/69),其中成龟占了28%(14/50)而幼龟也有21%(4/19)。在出现肾脏草酸沉积症的18 只绿蠵龟中,只有一只是处于营养状态不佳的状态,绝大部分的绿蠵龟死亡乃是外伤造成的,其中有一只母龟是在产卵时跌入自己的卵坑遭淹埋窒息而死。作者认为从现有的验尸资料来看,草食性的绿蠵龟之肾脏草酸沉积症是相当普片的。作者认为绿蠵龟的肾脏草酸沉积症并非是主要的,而且绝大多数也没有临床上的症状。作者顺带提到了,肉食性的赤蠵龟(Caretta caretta)则至今未被发现有肾脏草酸沉积症。无论如何,虽然有一部分的绿蠵龟肾脏发生了草酸盐沉积,但并不影响到健康的状态。

美国兽医学博士Osborne 医师等人在2008 年发表了一篇很有趣的研究,汇整了从1981 至2007 年从北美、东欧、澳洲、纽西兰和亚州各地送至明尼苏达大学化验的动物结石,其中包括了畜养动物和野生动物,但不包含家犬和家猫。在总共4468 个结石个案中,陆龟占了66 个案例,而且其中有93.9% 的陆龟结石被分析出来为嘌玲,并没有草酸钙结石的案例!值得一提的是,研究中提到了许多哺乳动物以草酸钙结石占最高比例,例如狞猫、狮子、水獭、美洲野牛、紫羚、北美驯鹿、袋熊、河马等,而草酸钙结石为次要比例的哺乳动物又更多了。最令人惊奇的是,研究中所提到的爬虫类,果然没有任何草酸钙结石的案例。这等于再次呼应了2004 年「陆龟与水龟的内科治疗与外科手术(Medicine and Surgery of Tortoises and Turtles)」一书的观点:爬虫不曾被记录过有草酸盐尿路结石的临床案例。

美国学者Jacobson 等人在2009 年发表了一篇很有趣的案例报告,对象是一只同时罹患上呼吸道疾病和肾脏草酸沉积症的沙漠陆龟(Gopherus agassizii)。这只标号75 的陆龟在被人发现当时,表现出无精打采、鼻孔有干涸的黄色渗出物、眼部有分泌物而且下眼睑有水肿和结痂。八天之后研究人员对这只沙漠陆龟进行了验尸,发现两侧鼻孔遭到渗出物的阻塞,血液检验支持肾脏衰竭的诊断,肾小管受到中等数量草酸钙结晶的阻塞。这只沙漠陆龟可说是首次发现有肾脏的草酸沉积症,是个很值得重视的案例,或许以后的兽医学教科书可能因此要改写了。但是我们一定要很小心的是,这只陆龟合并感染有霉浆菌(Mycoplasma agassizii)的上呼吸道疾病,也就是说,到底是上呼吸道感染病重导致肾脏衰竭并造成结石阻塞,或是肾脏结石导致抵抗力衰弱而不敌上呼吸道感染,两种疾病的关联性或因果关系是有待积极厘清的。还好美国的学者终究是很谨慎,提出了沙漠陆龟的对照验尸报告,在总共67 只沙漠陆龟当中,甲状腺发生草酸钙结晶的个体占了81%(44/54),而且健康与生病个体间并无差异性。肾脏发生草酸钙结晶则有三只占了5%(3/65),但除了编号75 的这只陆龟发生了严重肾脏衰竭以外,另两只发生肾脏草酸钙沉积的陆龟,均属偶然发现且不影响肾脏功能。如此一来,陆龟在严重呼吸道感染处于病危之时,是否可能也表现出肾脏衰竭和肾脏草酸结石,成了个很值得探讨的议题了。

美国明尼苏达大学 Osborne 医师等人在2008 年所发表的大量动物结石化验报告中,没有任何一只爬虫罹患了草酸钙的结石。

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陆、食材中的草酸

由于陆龟是以素食为主的动物,植物中的草酸始终是大部分陆龟爱好者很关注的议题。令许多陆龟爱好者感到纳闷的是,为何食物中的草酸钙一方面会影响到肠道的吸收,另一方面又可能会导致结石呢?草酸盐基本上可分成了可溶解(Soluble)和不可溶解(Insoluble)两种形式,根据2006 年出版的美国兽医学教科书「小动物的毒物学(Small Animal Toxicology)」指出,含有大量可溶解草酸盐的植物,具有造成全身性疾病的潜力;含有不可溶草酸盐的植物,主要是造成肠道的局部作用。不过植物内部的草酸盐,会因为个体、生长和部位而有所不同。

有很多室内或景观植物都含有不可溶解的草酸钙(草酸钙的溶解度只有6 mg/L),许多会被小动物摄取的这类植物,具有叶面宽大、通常闪闪发光且不会开花的特性。天南星科(Araceae)的植物就含有不可溶的草酸钙。动物在以嘴巴探索这类植物以后,很快就会出现临床症状,特别是口腔疼痛。就算没有发生口腔疼痛,也会出现摇头、以爪抓口、大量流口水、出声、沮丧和厌食的症状。牲畜最常发生的是可溶解草酸盐的中毒,大致上来说,植物内部的可溶解草酸含量才是我们最在意的,而非总体(Total)草酸含量,只可惜大部分的植物性食材分析当中,给的是总体草酸含量而非可溶解的草酸含量。例如黄金葛是被公认对哺乳类有毒的植物,黄金葛会的汁液常引起皮肤炎,如接触到口部会造成嘴唇红肿,甚至腹泻等症状,这些症状说穿了,其实都是草酸钙造成的。

不过另一本在2012 年出版的美国兽医学教科书「兽医毒物学:基础与临床原理(Veterinary Toxicology: Basic and Clinical Principles)」却指出,在酸碱值(pH)中性时,植物内部的草酸会呈现可溶解草酸和不可溶解的草酸钙两种形式,但是当暴露在强酸(pH<2)如胃酸的环境下,非常难溶解的草酸钙也会变得尚可溶解。植物内部的草酸也绝少以单纯可溶解或不可溶解的草酸盐型态出现,而是两种以不同的比例出现。由此我们就不难理解,在Stacy 等学者的绿蠵龟研究当中,海藻、海草和海棉主要都是以不可溶解的草酸盐形式存在内部,但在被绿蠵龟吃下以后仍旧有26% 的个体发生了肾脏草酸沉积症。不过海底各种植物所含的可溶解和不可溶解的草酸比例到底为何,我们目前仍旧不是很清楚。从另外一个角度来看,很多蔬果的草酸资料只提供了总体(Total)草酸含量,就显得不怎么客观了。更何况有许多资料来源是否可靠,也有待进一步查证。

就以陆龟爱好者常用的食材蕹菜(台湾俗称空心菜)为例吧,我们搜寻遍了各种中文的相关讯息发现,每100 克蕹菜中含草酸高达了691毫克,这可说是华语世界的标准答案,但我始终搞不懂的是,这个数据到底是根据哪个研究或在那些条件下获得的,只知道两岸之间对于空心菜资料不断彼此抄袭并传播。然而根据泰国在2006 年的一篇研究,作者以随机的方式在曼谷的三大市场内,每种蔬各自搜集了九个样本且总重达1-3 公斤,检验了泰国人常吃的一些蔬果内所含的总体草酸和可溶解草酸浓度,其中也包含了华人也常吃的蕹菜(空心菜),而且一口气还检验了三种,相较于中文对于空心菜的分类却极为紊乱且叫人完全不知所措,至少泰国对于空心菜研究的态度严谨多了。令人感到意外的是,泰国所做的三种空心菜草酸含量都不高,如果去除不可溶解的草酸只看可溶解的草酸比例,我们似乎大可放心给陆龟吃空心菜当作主食,完全不用去考虑草酸的问题。或许我们应该换个角度来问,我们自己在吃空心菜时是否曾经感到口齿酸涩不适?又有哪位龟友因长期喂食陆龟吃空心菜而导致膀胱发生草酸钙结石的?当然了,在此必须再度强调,植物内部的草酸盐会因为个体、生长和部位而有所不同,所以不可就此任意套用泰国的检验资料。

泰国的三种蕹菜(空心菜)分析报告指出,不论总体草酸和可溶解草酸含量都比一般人认知中的还要低。

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另一个令很多陆龟爱好者很惊讶的讯息是,仙人掌实际上是属于含有高草酸的植物!说穿了其实也没什么,仙人掌在欧美并不会被人类当成主食,所以找不到仙人掌是否含草酸的资料就不令人意外了,但对于牲畜而言可就意义不同了,根据联合国农粮组织(FAO)在2001 年出版的「仙人掌作为饲料(Cactus( Opuntia  spp.) as Forage)」一书,仙人掌的含水量约有90%,粗蛋白通常占干重的5% 以下,有些也可达11%,纤维质也很低,大约占干重的10%,灰质占干重的约20%,最令人心生恐惧的要算是草酸盐了,占了干重的约13%,其中可溶解的草酸又占了40%。我们用个简单的数学来计算,这相当于每100 公克的新鲜仙人掌内,含有1,300 毫克(mg)的总体草酸,其中可溶解草酸占了520 毫克(mg);因含有高草酸吓坏一大堆陆龟爱好者的菠菜,每100 公克含有737 毫克(mg)的可溶解草酸,占了菠菜内总体草酸的77%。

不过仙人掌内的草酸盐很可能和钙离子结合,使得动物较无法使用此一阴离子。如此高的草酸含量,也可能解释了为何动物在吃了仙人掌的扁平叶状茎(Cladode)以后,会有轻泻的现象。当仙人掌占了动物饮食干重的50-60% 就会发生轻泻,轻泻并不是疾病也很容易解决。针对牛羊草酸腹泻的处置方法有三:投予占总体食物3% 的草料石灰来中和仙人掌内部的酸液过多,喂食仙人掌的同时要限制动物饮水,并同时喂食麦秆和牧草,尤其是任何型式的苜蓿草(Alfalfa),可说被视为仙人掌扁平叶状茎的最佳补充品。如此一来就足够让食物通过肠道的时间恢复正常了。

草酸钙在肠道内导致钙质无法被陆龟吸收,似乎是陆龟爱好者较不恐惧的问题,因为额外补充钙粉是很容易做到的。奥地利的龟友Ludwig Kalt 在2010 年发表了一篇很值得玩味的文章,他指出许多高草酸的植物被人认为不适合给陆龟吃,因为会导致陆龟体内缺钙或结合成草酸钙沉淀,但这个看法对许多乌龟的食用植物而言是错误的。因为许多植物内部含有大量的钾离子,草酸更容易与钾离子结合而非钙离子,所以陆龟体内不至于发生缺血钙或草酸钙的沉淀。许多植物内部含有大量的钾离子,例如根据德国的资料,每100 公克的菠菜内含有800 mg 的草酸,但同时也含有633 mg 的钾离子,因此菠菜内的草酸对于钙离子的掠夺并不严重,不能因此放弃了菠菜的其他营养价值。再以西洋蒲公英为例,根据德国的资料,每100 公克的西洋蒲公英内含有250 mg 的总体草酸,这可是美国所提供资料的10 倍!可是每100 公克的西洋蒲公英内也含有440 mg 的钾离子,因此就算西洋蒲公英果真像德国资料所呈现的超高草酸含量,也完全不用去害怕草酸钙在体内堆积的问题。

姑且不论这位奥地利龟友对于草酸与钾离子结合的论点是否可靠。我们如果查看一下草酸与阳离子的结合能力,不难发现除了钙离子以外,许多重金属与草酸结合后的溶解度比草酸钙更低,例如汞、铅、砷、铜、镉等等,这些不都是对健康有毒害的重金属吗?如果草酸和这些有毒的重金属在肠道内结合沉淀而排出,搞不好还降低了陆龟食物中毒的风险哩。有谁能说食物内的草酸就完全一无是处?

仙人掌是陆龟很爱吃的食物,其内部含有惊人的草酸含量,但我们从未听说陆龟因吃仙人掌而产生草酸钙结石的报告。

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柒、结语

仙人掌内部含有如此惊人的可溶解草酸,不论是野生或人工豢养下的陆龟,都吃了不少的仙人掌,但始终没有正式的草酸过多症被人报告。而不论是斑点珍龟或赫曼陆龟的野外食物研究,我们都发现陆龟会吃相当比例的高草酸含量植物,但显然野生陆龟依旧仍顺利的成长并繁衍后代。或许诚如现任美国新英格兰水族馆(New England Aquarium)的主任兽医师Charles Innis 博士早在1994 年就已经说过的,草食性龟类对于草酸的容忍度似乎比人类更高,陆龟可能演化出某种能力来应付高草酸浓度。

至于陆龟的膀胱结石问题,那就更有趣了。有别于许多陆龟专家和老手的看法,兽医学教科书至今认为陆龟的膀胱结石主要是尿酸盐而非草酸钙。主要是至今并没有很具说服力的陆龟草酸钙结石被人报告,野生的绿蠵龟个体有26% 呈现肾脏草酸盐沉积症,野生的沙漠陆龟个体有81% 呈现甲状腺的草酸钙结晶的现象,但这些草酸盐沉积都不影响到野生乌龟的健康状态。或许美国的沙漠陆龟被发现肾脏草酸盐沉积可算是第一个案例,但很遗憾的是那只沙漠陆龟本身就已经罹患了严重霉浆菌感染的上呼吸道疾病,我们没法排除病危的个体也会发展出包含肾脏在内的多重器官衰竭。

综观兽医学教科书对于陆龟的尿酸盐结石的看法,或有提及高蛋白食物是可能的原因,但主要的观点还是和脱水有关,这一点与欧美陆龟专家的看法倒是一致的。我们不妨换个角度来思考,陆龟爱好者所报告了许多陆龟结石的案例,例如苏卡达象龟(盾臂龟)、印度星龟和希腊陆龟(欧洲陆龟),这些主要都是所谓的干燥型陆龟。而陆龟爱好者们在许多专家和老手的谆谆教诲之下,不但禁止陆龟吃肉,也对高蛋白质食材的喂食小心翼翼的,如此一来,食物高蛋白所引发陆龟尿酸结石的重要性,可说大大的降低了。陆龟尿路结石剩下的最可能原因,还是兽医教科书和陆龟专家们的共识:缺水!

美国的兽医师Wright 在北美兽医师协会的2008 年研讨会中也指出,陆龟膀胱结石的主要成分是与金属离子结合的尿酸盐。沙漠陆龟算是被人研究最透彻的陆龟,而陆龟是否会排出尿素(urea)或尿酸(uric acid),端看水化作用的程度而定。当陆龟有良好的补充水分,而且能充份的饮水或吃潮湿的植物,尿素是主要的含氮排泄物。尿素比尿酸需要较少的能量来形成,但毒性较高所以需要更多的水来稀释以免伤害组织。尿酸需要额外的能量来形成,但相对较不溶于水且毒性比尿素低。尿素在低浓度下就会产生结晶,并且能够以糊状物(paste)排出体外,每单位水分内能够比尿素排出更多的含氮排泄物。

或许日后陆龟爱好者在面对陆龟结石的困扰时,与其要担忧喂食植物中的草酸和蛋白质问题,不如要先好好的检视自己的养龟环境,是否导致陆龟容易发生缺水或脱水的状态,特别是保温灯所造成的陆龟脱水,往往遭到了陆龟饲主们的忽略。当然了,定其帮陆龟泡水以协助排出尿酸,也不失为一种补救的方式。

然而我们不免要提醒读者的是,各种研究对于蔬果营养的分析结果并不一致,有些差异甚至大到令人不知所措。重点是要了解各个研究的材料和方式,才可获得较客观的评估。就以台湾陆龟爱好者经常引用的美国在1984 年发表的资料来看,有许多蔬菜被列入了草酸高到令人却步的程度。但是台湾高雄荣民总医院在2005 年针对高雄地区市场的蔬果进行了采集分析,却发现有些蔬菜的草酸虽然仍属偏高,但并不若美国早20 年前所发布的那样恐怖。例如高雄荣总验得的菠菜的草酸浓度为412 mg/100g,而非美国所公布的970 mg/100g;高雄荣总验得的苋菜的草酸浓度为280.62 mg/100g,而非美国所公布的1090 mg/100g;高雄荣总验得的番薯叶的草酸浓度为48.62 mg/100g,而非美国所公布的240 mg/100g;对此我们仅能提醒读者,植物内部的草酸含量,也会由于种植方式与地理环境而有所差异,并没有真正的对错问题。

最后,我们不免再度呼吁陆龟爱好者的是,别再任意将哺乳动物或人类的研究资料套用至陆龟身上!坊间和网路上的许多陆龟饲养与疾病资料,绝大多数乃是来自以人类自我为中心的看似理所当然之推测,其实并不符合陆龟真正的需求。如果真的对陆龟吃下高草酸的食物不放心的话,那就透过高钙磷比的食物来调和吧。

陆龟爱好者与其整天担忧饮食问题引起陆龟的膀胱结石,不如好好地检视饲养环境是否过度干燥导致陆龟体内缺水。

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捌、参考文献

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全文完。


本文同时刊登于台湾「水族宠物生态」杂志2013 年2 月号第81 期

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