北京天佑工作室
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歐系陸龜背甲黑色素之探討
陸龜甲殼上的花紋，
可說是充滿了迷樣的調色盤，
在不同的環境條件下會產生巨大的色彩差異。
尤其對許多有心的陸龜玩家而言，
如何能飼養或繁殖出心目中的龜甲色彩，
是夢寐以求的目標。
陸龜甲殼上的斑紋變化，
相信很多飼主們都有所觀察，
並做出了不少的推測，
我個人對此議題也充滿了好奇，
很想知道陸龜甲殼的色彩變化，
到底是怎麼一回事。
不過很遺憾的是，
至目前為止真正針對陸龜甲殼花紋的相關研究並不多。
嚴格說起來，
真正最常被學者拿來做相關研究的，
要算是赫曼陸龜（Testudo hermanni）了，
而且相較於其他的陸龜的花紋，
可說是有相當的了解了。
為何會選上赫曼陸龜？
赫曼陸龜可算是最受歡迎的陸龜之一，
一來容易飼養和繁殖，
是許多陸龜飼主的入們品種；
二來赫曼陸龜身上的斑紋對比鮮明，
與其他的歐系陸龜比較起來，
例如希臘陸龜（Testudo gracea）、緣翹陸龜（Testudo marginata）和四趾陸龜（Testudo horsfieldi）等，
可說是龜甲花紋最漂亮的一種；
還有一點可能也相當重要，
即赫曼陸龜是歐洲大陸的「原生物種」，
不但接觸的時間歷史悠久，
而且不論是原生態環境的調查，
或飼養和繁殖的資料收集也都不費力，
所以各種研究也就相對容易進行了。
正如許多陸龜飼主所知道的，
赫曼陸龜身上的黑色斑紋，
是由黑色素累積（Melanin）而來的。
黑色素的分布和作用非常的廣泛，
從黃褐色到紅棕色，
從深褐色到深黑色，
黑色素都參予了色彩的變化，
此外幾乎所有的高等動物身上也都有它。
而在赫曼陸龜身上的黑色素，
主要是會產生深褐色至深黑色的真黑色素（Eumelanin）。
黑色素細胞在胚胎時是神經脊細胞的一種，
遊走發展成為皮膚的層次，
位於表皮層的最下端，
上面是基底細胞。
黑色素細胞在此並不只製造黑色素而已，
不但會在自己身上沉積黑色素，
也會將黑色素釋出至周遭的皮膚細胞。
不同的黑色素細胞也受到了不同的荷爾蒙的控制，
其中有些是受紫外線的刺激，
有些則是發育過程、季節或營養狀態所調控。
雖然針對陸龜的色素沉積研究目前很缺乏，
但大體上還是具有共同的產生機制。
通常來說，
黑色素的合成需要相當多的能量，
而動物是不會輕易浪費能量的，
也就是說，
黑色素的出現基本上是因為具有重要目的的。
就以赫曼陸龜來看吧，
赫曼陸龜需要黑色素的第一個目的，
就是為了要偽裝。
龜甲上黑色的斑紋，
使得陸龜在矮樹叢的朦朧光線中，
變得很不容易辨識。
黑色素的這一個用途，
相信這是大部讀者都很容易理解的。
其次是有人提出黑色有利於吸熱和散熱，
以調節新陳代謝所需的溫度，
所以不論是腹甲或背甲上的黑色斑紋，
都具有其調節溫度意義。
這方面最有名的研究，
要算是荷蘭的學者 Willemsen 於 1999 年所發表的研究了。
學者們發現生長於希臘的赫曼陸龜的背甲色素分布量，
和地理位置上的經緯度並沒有關聯性，
可是腹甲色素分布量，
就和生態環境的緯度很有關聯性了。
該研究是在 1989 年的四月中下旬至五月中下旬進行調查的，
希臘北部的赫曼陸龜體溫，
平均比周遭環境高出了 6.6 °C，
而希臘南部的陸龜群體，
只比周遭環境平均高出了 2.4 °C；
而就赫曼陸龜的體溫而言，
希臘北部的陸龜個體的最低平均體溫是 29.3 °C，
而希臘南部的陸龜個體平均最低體溫卻是 26.9 °C。
學者們推測這是自然環境壓力下所產生的溫度調機制，
特別是高緯度族群的腹甲顏色變淺淡，
有利於減少輻射熱從陸龜的體內散失至環境中。
也就是說淺色的赫曼陸龜個體，
相較於深色的陸龜個體，
能夠在寒冷的環境中降低輻射熱的散失，
進而保有較長的活力。
緣翹陸龜缺少第二群黑色素。
這樣的論點在 2000 年時遭到 Nussear 等學者的指正。
來自美國的學者們指出，
動物體表吸收輻射能量的觀念，
長久以來遭到了誤解。
抵達地球的太陽輻射線，
波長介於 290 nm 與 2600 nm 之間，
包含了紫外線、可見光和近紅外線等光譜。
對於這些光波能量的吸收量，
往往與動物體表的色彩並不一致，
因為可見光的光譜範圍，
佔的比率不到太陽光譜的一半。
早在 1967 年的時候，
美國的 Norris 等學者便已經指出了：
生物體上的可見色彩對於太陽輻射的總吸收能力而言，
是個很差的預測指標（poor predictor）。
很遺憾的是，
在許多的研究文獻中都忽略了這一點！
而 Willemsen 等學者在 Nussear 研究發表的同時，
也立即承認錯誤並修正了自己的看法，
認為腹甲黑色素對於陸龜體內溫度的調節，
是不具有任何作用的。
因為赫曼陸龜腹甲的黑色素分布量，
雖然和地理上的緯度有關，
但卻和海拔的高低無關，
畢竟海拔的高低也同樣具有溫度的差距，
可是就看出色素分布的差異。
所以 Willemsen 等學者針對腹甲黑色素沉積差異，
認為唯一剩下能做的假設，
就只剩下基因的議題了。
或許黑色素對於體溫的調節真的影響有限，
不過在陸龜身上小小演化上的變化，
在歷經許多世代以後，
便會呈現出很大的差距。
而陸龜也能彼此辨認族群來源的不同。
歐系陸龜製造產生的深褐色真黑色素，
最主要的用途是作為基本的體色，
並且協助保護太陽光的紫外線傷害，
同時也具有偽裝的重要用途。
四趾陸龜缺少第三群黑色素。
三種黑色素細胞
可以粗略的分成三個族群。
第一個族群的黑色素，
在體表的分布相當的均勻，
最主要是在紫外線的照射下，
產生褐色的真黑色素，
並且釋出至活的表皮細胞中，
但是也有些是沉積在死亡的角質層內。
當紫外線照射不足的時候，
這種黑色素的製造就會減少。
這就是為何剛出生的仔龜，
或者長期在室內豢養的個體，
其體色會呈現淺黃色或卵黃色的基本體色，
唯有放養至戶外以後，
體色才會日漸變為褐色的。
由於只有一部分的色素會沉積在角質層內，
這些陸龜如果又飼養在室內的環境中，
體色又會變成較淺淡的色彩，
因為活細胞內的色素物質會受到破壞，
可是也不會變回原先的黃色，
因為體表的角質層也會保留住這些色素。
體表深褐色的強度，
有一部分也是經由遺傳而來的，
也是為了適應特殊底床或周遭環境，
甚至是為了適應各種環境的獨特生存方式。
因此有各種色彩的個體出現，
從黃褐色到深褐色甚至橄欖色。
在希臘陸龜和緣翹陸龜身上，
這些黑色素細胞的表現，
甚至可刺激行成深褐色至黑色的真黑色素，
使得整隻陸龜都變成了黑色的。
烏龜隨著年齡增長而變黑的現象，
在德國有個專有名詞稱之為年長黑化（Altersmelanismus）。
發生年長黑化的緣翹陸龜。
負責在背甲和腹甲產生中央的色斑。
這種黑色的真黑色素，
主要是隨著各個麟甲的成長時產生的，
並且沉積於死亡的角質層內。
這些細胞通常在胚胎時期的產生還很少，
在陸龜即將完全成熟並停止成長之前，
中央色斑發展可說達到了最極致。
對於陸龜屬（Testudo）的種類而言，
會隨著年齡的增長而持續減少這一類的細胞色素製造，
也有一部分的原因是，
龜甲的角質層因磨損減少了沉積的色素，
況且又不再生成新的色素來取代。
所以隨著烏龜年齡的老化，
這些色斑會越來越淡化，
甚至可能完全消失。
此一中央色斑是仔龜甲殼花紋的最主要色深色來源，
不太會受到周遭環境的影響。
不論是圖案花樣和色彩深度，
都主要是遺傳而來的。
假如父母親缺少了某些色斑，
那麼仔龜及其後代也大都會缺少這些色斑。
緣翹陸龜基本上是完全不具這一類色斑的，
所以緣翹陸龜的後代幾乎都是黃色的，
況且也沒有中央的色斑。
第三群的黑色素，
負責的是龜甲的黑色邊緣。
這一群黑色素常常和第二群的中央色斑融合，
並產生陸龜典型的深色斑紋。
就和第二群的黑色細胞一樣，
這一群的色素也是沉積在死亡的角質層上，
而且主要在麟甲成長區保持相當的活躍。
就和第二群的黑色素一樣，
沉積的色素也會因龜甲的磨損而喪失，
並且無法完全再彌補回來。
不過第三群的黑色素細胞，
受到外在環境的影響很大。
只要一缺少紫外線，
原本黑色的花紋常常就會變成棕褐色的，
就和第一群的黑色素細胞一樣，
第三群黑色素細胞所產生的黑色素也跟著減少。
如果陸龜飼養環境的其他條件，
例如溫度和營養都不夠好時，
東部赫曼陸龜（Testudo hermanni boettgeri）就會在第三群黑色素細胞的區域內，
將非常多的真黑色素沉積於角質層上。
如此一來顏色就會變得很深，
原本只是小色斑的區域，
現在則是整片發黑了。
這種個體的陸龜由於實在太黑了，
一些經驗不足的陸龜飼主，
就會想換成西部赫曼陸龜（Testudo hermanni hermanni）來飼養。
赫曼陸龜東部亞種，個體變黑較不討喜。
第一群黑色素細胞在飼養環境的紫外線不足時，
幾乎就不再製造褐色的黑色素，
但又不會因營養條件不佳而促進製造。
這麼一來色斑和基礎體色的色彩對比又更明顯了！
為何會有這樣的情形，
目前還不是很明瞭。
營養方面所造成的影響程度如何，
也還不是很清楚。
不過也有資深的陸龜玩家指出，
很多時候這種個別生長紋間的劇烈色彩變化，
和陸龜在生長期間，
遭遇到飼養環境的巨大變化或罹患重病有關。
而依據龜卵孵育方式的不同，
也會對第三群黑色素的色素沉積產生很重大的影響。
第三群黑色素在四趾陸龜身上相當缺乏，
四趾陸龜的背甲顯然不具有黑色的麟甲邊緣，
只有中央的色斑而已。
色素與孵育方法
在穩定高溫環境下孵育出來的仔龜，
可以明顯看得出第三群的色素，
不過並非在一出生就已經具備了，
在最初的兩三個生長紋時，
只有第二群黑色素，
又經過了一至三個生長紋後，
出現了第三群的色素區域，
不過此時的色彩並非是黑色的，
而是深褐色的，
因為這個時候的色素沉積量還很少。
在後續的生長紋上，
才能看到正常的黑色色素分布。
相反的，
在所謂自然環境下孵育的東部赫曼陸龜仔龜，
也就是孵育時歷經了溫度震盪、惡劣天氣或者夜間低溫，
在最初的生長紋上，
就可以見到第三群黑色素的分布了。
通常在剛出生的仔龜身上，
甚至可以見到黑色的甲殼邊緣，
使得仔龜看起來格外的黝黑。
陸龜的背甲花紋和遺傳有很大的關聯。
德國的陸龜繁殖家 D. Backes 在 2006 年發表了一篇東部赫曼陸龜多年繁殖經驗。
作者發現同一對赫曼陸龜雙親所產下的後代，
經由不同的孵育方式和溫度，
仔龜的外觀會出現相當的差異。
相較於穩定於 32-33 °C 的孵育方式，
孵育期間的溫度震盪介於 13-42 °C 的仔龜，
出生時的體色最為黝黑，
而且所孵出來的仔龜完全無畸形個體發生，
不過個體卻是比較小。
孵育方式的不同，
對仔龜的影響而言，
可從兩個層面來考量：
首先是不斷溫度變化的刺激，
其次因夜間低溫與惡劣天氣所造成的較長孵育時間和發育遲緩。
有可能對黑色素細胞的成熟以及真黑色素的合成而言，
溫差所造影響並不是那麼大，
而是和胚胎發育的成熟度有關。
在自然環境下孵育的仔龜，
其黑色素細胞有較充裕的時間來成熟，
並且生成真黑色素；
可是在穩定高溫下人工孵育的仔龜，
其黑色素細胞的成熟比較晚，
所以第三群的黑色素細胞在仔龜出生後，
要先成熟後才能和成色素物質。
還有另外一種可能是，
自然環境孵育時的劇烈溫度震盪，
有助於內分泌腺體的成熟，
而荷爾蒙又能刺激黑色素細胞較早合成色素。
可是人工孵育的胚胎由於缺乏荷爾蒙，
無法刺激黑色素細胞成熟並合成色素沉積。
如果從第三群色素沉積並非突然出現的角度來看，
最可能的還是這兩個因子的共同作用。
也就是說，
當溫度震盪的幅度越高的時候，
平均的最低溫也就越低，
而孵育的時間也就越久，
那麼仔龜的色澤就越黝黑，
一直到某個最大程度為止。
可是我們也不可以輕易的下結論，
就認為存在著某個臨界值，
在超過以後仔龜的色彩就會突然變得比較黝黑或淺黃。
同樣的根據推測，
在溫度震盪下有時出現的相當高溫，
也會有一定程度的影響。
因為由赫曼陸龜的分布區域來看，
不論是溫暖的南方或是寒冷的北方，
都有深色的外型個體存在。
每一窩孵出的陸龜，色彩花紋也有所不同，是個很有趣的議題。
這樣的機制並能不套用至所有的烏龜。
例如歐洲澤龜（Emys orbicularis）在南方的族群，
就完全缺乏深色的斑紋。
而紅耳龜（Trachemys scripta）的研究也發現，
龜卵內二氧化碳濃度會影響到胚胎的色素形成。
換個角度來看就是，
孵育過程中的不同溫度，
會導致不同的代謝速率，
進而影響到黑色素的形成。
陸龜的甲殼色彩到底深一點好？還是淺一點好？
其實是沒有差別的。
不過這些我們看得見的色彩變異，
也可能影響到尚不明顯的後續發展。
先前提及了德國的赫曼陸龜繁殖家 D. Backes，
透過自然環境孵育出來的仔龜，
不僅是色彩較明顯以外，
身材也比較短小。
這應該不是意外所致。
因為不同的孵育溫度會影響到仔龜的出生體重，
至少這在擬鱷龜（Chelydra serpentina）和巴西龜都已經獲得了證實，
而就算是同性別的仔龜也有會因孵育位置溫度的不同而有體重的差異出現。
目前也認為孵育溫度或溫度的變化，
會對仔龜的體型產生影響，
不過尚未有最直接的證據就是了。
大部分的研究都是針對澤龜進行的，
研究的項目包括了游泳的速度和翻身的能力等，
長期的影響也有相關的研究與證實。
自然環境下孵育出來的仔龜雖然比較小，
但並不等於就比較虛弱。
雖然在野外出生時體型較大的個體，
日後存活的機率也比較大，
可是這都是針對同樣是在自然環境中孵化的仔龜來做比較的。
我們或許可以這麼思考，
在穩定高溫環境中孵育的胚胎，
由於成長速度較快且體型較大，
可能導致骨骼或內部器官的發育較差，
所以相較於自然環境孵育的仔龜，
其支撐力或移動力就沒那麼好。
赫曼陸龜背甲三種黑色素之差異整理表。
自然環境下孵育的仔龜，
在長大以後的龜甲會比較平整圓滑。
D. Backes 的赫曼陸龜繁殖紀錄發現，
自然環境下孵育出來的仔龜，
背甲的形狀比較平滑，
而且鱗甲間的位置也都很和諧，
體型也比較勻稱；
可是人工孵育的仔龜個體，
龜甲就比較容易出現某些扭曲和皺褶。
不過龜甲的這些扭曲和皺摺甚至凹陷，
也可能是因為濕度過低造成的，
這在持續高溫的環境中特別容易遇到。
然而也有德國的陸龜繁殖專家發現，
在高溫的孵育環境中若能提高濕度，
通常也能孵出正常體型的仔龜。
綜觀目前對於陸龜龜甲的認識，
我們發現陸龜的龜甲紋路，
其實是許多環境條件所造成的成果。
對於飼主而言，
陸龜身上的色素沉積變化，
其實是反映出所處環境的條件。
雖然陸龜無法以言語來表達自己的環境狀況，
但卻能夠透過龜甲的色素變化來反映。
有些陸龜飼有心調控龜甲上的色素深淺變化，
那麼希望本文能提供繁殖家們一些提示，
或許在不久的將來，
我們便能看到更豐富多變的陸龜色彩。
本文同時刊載於台灣「水族寵物生態雜誌」2010 年 8 月號第 66 期